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El castillo de Arato fue construido en 1524 por el clan Yamada bajo las órdenes de su señor feudal, Murakami, como una pequeña fortaleza de montaña. Con el tiempo, adquirió importancia estratégica y se convirtió en un punto central del conflicto entre dos famosos daimyō del período Sengoku — Takeda Shingen y Murakami Yoshikiyo. Este conflicto convirtió al castillo en una de las fortificaciones clave en la lucha por el control de la Shinano Province.

El castillo de Tatsuno no es una única fortificación, sino un complejo compuesto por dos partes: una fortaleza de montaña situada en la cima del monte Keirozan y un castillo de llanura-montaña ubicado a sus pies. La fortaleza de montaña fue construida alrededor de 1499 por Akamatsu Murahide. Durante el período Muromachi, el clan Akamatsu era una familia influyente que, en el apogeo de su poder, controlaba las provincias de Settsu, Harima, Bizen y Mimasaka. Los antepasados de Murahide participaron directamente en los acontecimientos de la guerra de Genkō en el siglo XIV y en el posterior establecimiento del shogunato Ashikaga. Sin embargo, en el siglo XV, debido al proceso de gekokujō, el clan comenzó a perder su posición bajo la presión de familias emergentes, incluidos sus antiguos vasallos: los clanes Urakami y Bessho. Además, los Akamatsu sufrían una presión constante por parte del clan Amago de la provincia de Izumo.

El castillo de Takamatsu fue fundado por Ikoma Chikamasa (1526–1603), quien fue nombrado gobernante de Takamatsu por Toyotomi Hideyoshi en 1587. Al año siguiente, Chikamasa comenzó la construcción del castillo en la costa del mar Interior (Setonaikai), completándolo en 1590.

Durante el período Kamakura, Sabo Tokitsuna, el sexto hijo de Sasaki Sadatsuna, construyó un fuerte en el monte Sawayama. Este fuerte ocupaba una posición estratégicamente importante porque permitía controlar el tráfico a lo largo de la importante ruta Tōsandō, que más tarde sería conocida como Nakasendō. Este camino conectaba la capital, Kioto, con las regiones orientales del país. Debido a su ubicación, la fortificación tenía una gran importancia militar y durante los períodos de guerras civiles se convirtió repetidamente en el escenario de intensos combates.

Se cree que las primeras estructuras en este lugar fueron construidas por Tachibana Akitoshi (?-1568), jefe del clan Tachibana, una rama del clan Ōtomo, como fortificaciones auxiliares del Castillo de Tachibanayama. En 1587, Toyotomi Hideyoshi estableció el control sobre la isla de Kyushu y concedió la provincia de Chikuzen a Kobayakawa Takakage, uno de los principales vasallos del clan Mori. Takakage inició la construcción de un nuevo castillo en el emplazamiento de las fortificaciones existentes en 1588. La fecha exacta de finalización es desconocida, pero para el inicio de la invasión de Corea en 1592 el castillo ya estaba terminado, ya que los registros indican que Toyotomi Hideyoshi pasó allí la noche de camino al Castillo de Hizen Nagoya, que servía como cuartel general de las fuerzas invasoras.
